Korean J Med > Volume 81(5); 2011 > Article
18F-FDG PET상 관찰되는 미만성 갑상선섭취의 임상적 의의

요약

목적:

다양한 암의 진단 및 병기 결정을 위해 18F-FDG PET/CT (FDG PET)의 이용이 급증하면서 우연히 갑상선에 FDG 섭취 증가가 발견되는 경우가 증가하고 있다. 갑상선의 국소적 FDG 섭취 증가는 갑상선암의 위험이 높다는 사실이 알려져 있으나 미만성 FDG 섭취 증가의 임상적 의미는 불분명하다.

방법:

2004년 8월부터 2006년 3월까지 암에 대한 병기 평가(1,744예) 및 건강 검진(1,559예)을 목적으로 FDG PET을 시행한 총 3,303예 중 갑상선에 비정상적인 섭취 증가를 보인 56예(1.7%, 남 13, 여 53; 나이 55.9 ± 10.1)를 대상으로 하였다. FDG 섭취 정도는 SUVmax로 평가하였다. 대상 환자에서 혈청 TSH, anti-TPO Ab와 갑상선초음파검사를 시행했으며 결절이 보이는 경우 미세침흡인세포검사를 시행하였다.

결과:

FDG PET에서 갑상선 FDG 섭취 증가는 국소 섭취가 더 흔했으며(34 vs. 22) 악성의 빈도는 국소 섭취군에서 더 흔했으나 미만 섭취군과 유의한 차이는 없었다(12예[35.3%] vs. 3예[13.6%], p= 0.07). 미만 섭취군 22명 중 17예(77.3%)에서 자가면역갑상선질환이 있었고(원발성갑상선림프종 1명 포함), 3명은 정상 갑상선, 그리고 갑상선유두암과 전이성폐암이 각각 1예씩 확인되었다. 미만 섭취 군에서 TSH 증가 정도 및 anti-TPO Ab 역가와 SUVmax 간에 상관관계는 없었으며(p = 0.086, p = 0.057) 악성소견을 보인 3예의 SUVmax는 높았으나 양성군에 비교하여 통계학적 차이는 없었다.

결론:

FDG PET에서 미만성 갑상선 섭취는 대부분 자가면역성갑상선질환을 시사했으나 암의 빈도에 있어 국소섭취와 차이가 없었고 FDG PET만으로는 암을 감별할 수 없었다. 갑상선에 미만성 FDG 섭취를 보이는 환자에서는 자가면역갑상선질환을 진단하기 위한 혈액검사뿐만 아니라 암을 배제하기 위한 갑상선초음파검사 및 미세침흡인세포검사가 필요할 것으로 생각한다.

Abstract

Background/Aims:

Thyroid abnormalities are frequently detected in patients undergoing 18F-fludeoxyglucose positron emission tomography (FDG-PET). The clinical importance of diffuse thyroid FDG uptake (DU) has been controversial, although focal thyroid FDG uptake (FU) indicates a high probability for thyroid cancer.

Methods:

In total, 3,303 subjects underwent PET for cancer staging (n = 1,744) or a health screening (n = 1,559) between August 2004 and March 2006. Fifty-six (1.7%) subjects showed FU (n = 34) or DU (n = 22). Serum thyroid simulating hormone (TSH) and thyroid autoantibodies were measured with high-resolution thyroid ultrasonography (US). US-guided fine-needle aspiration cytology was performed when a nodular lesion was found.

Results:

Twelve of 34 (35.3%) patients with FU and 3 of 22 (13.6%) patients with DU had a malignancy. This difference in malignancy frequency was not significant between the two groups (p = 0.07). The US findings were consistent with chronic thyroiditis in 17 of 22 (77.3%) patients with DU. Three cases of DU had an apparently normal thyroid gland. In the three patients diagnosed with a malignancy in the DU group, the tumors included one papillary thyroid cancer, one primary thyroid lymphoma, and one metastatic squamous cell carcinoma from lung cancer. No correlation between TSH and SUVmax (p = 0.086) was observed in the DU group, and the SUVmax in patients with a malignancy was not different from that in the benign group.

Conclusions:

Most patients with DU had chronic autoimmune thyroiditis, but the frequency of malignancy was not different from that of the FU group. Further clinical examinations, including thyroid function tests, thyroid autoantibodies, and thyroid US are needed to diagnose chronic autoimmune thyroiditis and possible thyroid malignancy in subjects with DU. (Korean J Med 2011;81:595-601)

서 론

18F-FDG (fluoro-deoxyglucose) 양전자방출단층촬영술(positron emission tomography, PET)은 다양한 암의 진단, 병기결정 및 추적관찰을 할 수 있는 비침습적인 검사로 임상적 이용이 급증하고 있다[1]. 그 결과 암의 진단 혹은 건강검진 목적의 18F-FDG PET/CT (FDG PET) 검사에서 갑상선의 FDG 섭취가 발견되는 것은 드물지 않으며, 국소적(focal) FDG 섭취를 보이는 경우 악성 가능성이 26-50% 정도로 보고되어 추가적인 갑상선초음파 검사 및 갑상선미세침흡인세포 검사가 권고된다[2-6].
정상 갑상선세포의 주 영양소는 유리지방산으로 정상 갑상선세포에서는 18F-FDG의 섭취가 없어 PET 영상에서 갑상선은 관찰되지 않는다[7]. PET 검사에서 국소적 FDG 섭취를 보이는 갑상선 우연종에서 갑상선암의 빈도가 증가되어 있다는 다양한 보고들에 비해 미만성(diffuse) 섭취에 대한 연구는 드물며 정상적인 현상[8,9]이라는 의견과 자가면역갑상선질환과 관련되었다는 의견으로 양분되어 있다[5,10-13].
이에 저자들은 FDG PET 검사에서 미만성 FDG 섭취를 보였던 환자에서 갑상선기능 검사, 자가항체검사 및 갑상선초음파검사를 시행하여 그 임상적 의의를 알아보자 하였다.

대상 및 방법

연구 대상

2004년 8월부터 2006년 3월까지 화순전남대학교 병원에서 18F-FDG PET/CT (PET trace, GE Medical Systems, Wisconsin, USA)를 시행한 총 3,303명을 대상으로 하였다. 건강검진 목적으로 1,559명, 기존 암에 대한 병기 평가를 위해 1,744명에서 PET/CT가 시행되었다. 연구대상의 평균 나이는 57.5 ± 15.4세였으며, 남자는 1,746명(52.9%), 여자는 1,557명(47.1%)이었다.

방법

18F FDG PET/CT 소견

FDG 섭취 증가 양상을 국소적, 미만성으로 분류하였고, maximum standard uptake values (SUVmax)로 FDG 섭취 증가 정도를 평가하였다.

갑상선초음파 검사

FDG 섭취 증가를 보인 모든 환자에서 갑상선초음파 검사를 시행하여 갑상선의 크기, 실질 에코 변화 등으로 하시모토갑상선염과 같은 미만성갑상선질환 유무를 확인하였고 결절이 관찰되는 경우 초음파유도 미세침흡인세포 검사를 시행하였다.

미세침흡인세포 검사

초음파유도 하에 25-27G 바늘과 비흡인법을 이용하여 한 결절당 적어도 3회의 검사를 시행하여 얻어진 검체는 도말 후 즉시 99% 에탄올에 담가 고정하였고 Papanicolaou 염색을 시행하였다. 선종양갑상선종(adenomatous goiter)과 갑상선염(thyroiditis)을 양성으로 정의하고 갑상선유두암(thyroid papillary carcinoma) 등의 암이 관찰되면 악성으로 정의하였다. 미세침흡인세포검사 결과가 악성인 경우 전이성암과 림프종을 제외하고 모든 환자에서 갑상선 절제술을 시행하였다.

혈액 검사

갑상선기능과 자가면역기전을 확인하기 위해 혈청에서 TSH (정상범위 0.4-4.8 µIU/mL)와 anti-TPO antibody (정상범위 0-8 U/mL)를 측정하였다.

통계 분석

모든 결과는 평균 ± 표준편차로 나타내었고, 통계처리는 SPSS for Windows 19.0을 이용하였다. 대상비교는 Unpaired sample t-test와 Chi-square analysis를 시행하였고, TSH 및 TPO antibody와 SUV의 상관관계는 선형회귀 분석을 통해 분석하였다. 모든 자료는 p value가 0.05 미만일 때 유의하다고 판정하였다.

결 과

갑상선의 FDG 섭취는 흔하지 않았으며 국소적 섭취가 더 많았다.

3,303명에서 시행된 18F-FDG PET/CT 검사 중 56명(1.7%)에서 갑상선에 FDG 섭취를 보였으며, 그 양상은 34명(60.7%)에서 국소적 섭취였고, 22명(39.3%)에서 미만적 섭취로 국소적인 섭취가 더 많았다(Table 1).
FDG 섭취를 보인 대상 환자의 평균나이는 55.9 ± 10.1세였고, 남자 13명(23.2%), 여자 43명(76.8%)으로 여자에서 더 흔했다. 검사의 목적은 건강검진이 41명(73.2%)으로 더 흔했고 암에 대한 병기 평가 목적으로 15명(26.8%)에서 FDG PET이 시행되었다.

악성의 빈도는 국소적 FDG 섭취군에서 높았으나 미만 섭취군과 통계학적 차이는 없었다.

국소적 FDG 섭취군에서 12명(35.3%)이 악성이었고, 모두 갑상선유두암이었다. 미만성 FDG 섭취군 중 3명(13.6%)에서 암이 진단되었고 1명이 갑상선유두암이었다. 갑상선유두암의 경우 SUVmax 2.4의 미만성 갑상선 섭취와 함께 갑상선유두암 부위에 SUVmax 3.0의 국소 섭취 증가가 함께 관찰되었다. 국소섭취군에서 악성의 빈도가 더 높았으나 양 군 간에 악성의 빈도는 차이가 없었다(p= 0.07).

미만성 FDG 섭취군은 대부분 자가면역갑상선질환을 동반하고 있었고 TSH 증가 정도와 SUVmax는 상관 관계가 없었다.

갑상선기능 검사, 자가항체 및 갑상선초음파소견을 근거로 미만성 FDG 섭취를 보인 22예 중 17예(77.3%)에서 자가면역갑상선질환(16명: 하시모토갑상선염, 1명: 그레이브스병)이 진단되었으며 하시모토갑상선염 환자 중 1예에서 원발성갑상선림프종이 진단되었다(Table 2). 3예에서 기능과 형태학적으로 정상소견을 보였으며, 폐암에 대한 평기 결정을 위해 시행되었던 1예에서 갑상선초음파상 양엽의 미만성 종대가 관찰되었으며 미세침흡인세포검사에서 전이성 폐암으로 진단되었다. 갑상선초음파에서 우엽의 결절성 병변이 보인 1예에서 갑상선유두암이 진단되었으며, 수술 후 시행한 조직학적 검사에서 갑상선유두암 외 기저 만성갑상선염 소견은 관찰되지 않았다. 여성의 빈도는 자가면역갑상선질환의 경우 88.2% (15/17), 양성의 경우 94.7% (18/19)였으며 악성의 경우 33.3% (1/3)에서 여성이었다.
미만 섭취군에서 TSH 증가 정도와 SUVmax와의 상관관계는 TSH가 증가할수록 SUVmax가 증가하는 경향을 보였으나 통계학적 유의성은 관찰되지 않았다(R2 = 0.140, p= 0.086, Fig. 1A). 갑상선자가항체(anti-TPO antibody)가 측정된 환자 19예에서 항체의 역가가 증가할수록 SUVmax가 증가되는 경향은 보였지만 역시 통계학적 유의성은 보이지 않았다(R2 = 0.197, p= 0.057, Fig. 1B). SUVmax는 악성군에서 10.2 ± 6.9로 양성 갑상선질환 군의 4.4 ± 2.4에 비해 악성군에서 높았으나 통계학적 유의성은 없었다(p= 0.282, Fig. 2).

고 찰

건강 검진 또는 암의 병기 평가를 위해 18F-FDG PET/CT이 시행된 3,303예 중에서 56예(1.7%)에서 갑상선의 18F-FDG 섭취가 관찰되었으며 34예(60.7%)에서 국소 섭취를 22예(39.3%)에서 미만 섭취가 확인되었다. 미만 섭취를 보이는 경우 추가적인 갑상선 초음파 검사 및 미세침흡인세포검사를 시행하여 17예(77.3%)에서 갑상선 실질의 에코가 감소되는 만성갑상선염 소견이 관찰되었으며, 3예(13.6 %)에서 악성 종양이 진단되었다. SUVmax와 TSH 및 anti-TPO antibody 역가간의 상관관계는 보이지 않았으며 악성군과 양성군 사이 SUVmax의 통계학적 차이는 없었다.
갑상선암 진단에 있어 FDG PET의 민감도는 60-80%, 특이도 66-91%로 보고되고 있는데[14,15], 암의 선별 검사로서의 유용성보다는 분화갑상선암 수술 후 추적관찰 중 혈청 갑상선글로불린(thyroglobulin)이 높아 재발이나 전이가 의심되나 방사성요오드스캔에서 병소가 확인되지 않는 경우 매우 유용한 검사로 알려져 있다[16]. 양전자 방사성동위원소인 18F가 포도당과 구조적 유사체인 FDG에 결합하여 갑상선세포막의 포도당수송체를 통해 갑상선세포내로 유입되어 hexokinase 1에 의해 18FDG-6-PO4로 인산화 후 세포내에 축적되면 영상학적으로 갑상선 섭취를 보이게 된다[16]. 정상 갑상선세포는 주 영양소가 포도당 보다는 유리지방산으로 정상적으로는 섭취가 관찰되지 않지만[7], 일부 갑상선암에서 glucose transporter 1 (GLUT1) 유전자의 발현과 hexokinase 1의 발현이 증가되어 세포내 포도당 축적이 늘어나면 18F-FDG의 섭취가 증가된다[17,18]. 하시모토갑상선염, 그레이브스병 등 자가면역갑상선질환에서 보이는 갑상선의 미만성 FDG 섭취 기전에 대해서는 명확하지 않지만, 유육종증[19], 선림프종(Warthin’s tumor)[20] 및 반응성림프선염[21]에서 FDG 섭취가 관찰되는 것과 같이 림프구의 갑상선 침윤에 의한 것으로 알려져 있다[10]. 본 연구에서도 22예 중 17예(77.3%)에서 하시모토갑상선염(16예)과 그레이브스병(1예)으로 진단되어 다른 연구와 유사한 소견을 보였다[2,10].
FDG PET에서 국소성 갑상선 섭취를 보이는 경우 악성의 빈도가 26-50%로 보고되었으며[2,3,22,23], 공격적인 임상경과를 보이는 것으로 알려져 있어[24], FDG PET에서 발견된 갑상선우연종은 갑상선암의 고위험군으로 5 mm 이상인 경우 미세침흡인세포검사를 시행할 것이 권고되고 있다[25]. 본 연구에서도 국소적 섭취를 보이는 경우 악성의 빈도가 35.3% (12/34)로 기존의 보고와 유사하였으며, 미만 섭취를 보이는 경우 악성의 빈도가 13.6% (3/22)로 국소적 섭취에 비해 낮은 악성 빈도를 보였지만 통계학적으로 차이는 없었다. 다른 연구에서도 국소적 섭취에 비해서 미만 섭취의 경우 갑상선 암의 빈도가 낮은 것으로 보고되었으나[2] 조직학적 확인이 이루어지지 않은 제한점이 있다. 본 연구에서는 세포학적으로 원발성갑상선림프종과 폐암의 갑상선전이로 진단된 경우를 제외하고 악성이 의심되는 경우 모든 환자에서 수술을 통해 병리학적으로 악성을 확인하였다. 갑상선의 악성종양 중 가장 흔한 것은 분화갑상선암이며[26] 본 연구에서 국소 섭취를 보이는 악성종양 12예 모두에서는 분화갑상선암인 갑상선유두암이 진단된 반면, 미만 섭취를 보인 3예의 악성종양 중 1예에서만 갑상선유두암이었고, 이 경우에서도 유두암 부위에서 더 높은 국소적 섭취가 관찰되었다. 일부 연구에서 갑상선에 국소 또는 미만 섭취를 보이는 경우 SUVmax가 양성군에 비해 통계학적으로 유의하게 높고 종양의 크기 및 공격성과 연관되며[2,15], SUVmax 3.5 이상인 경우 악성의 민감도 80.0%, 특이도 66.1%인 것으로 보고되었다. 하지만 일부 보고에서는 악성과 양성간에 SUVmax의 차이가 없다[3,24]는 결과를 보여 논란이 있는 실정이다. 본 연구에서 미만 섭취를 보이는 경우 악성군에서 SUVmax가 10.2 ± 6.9로 양성 갑상선질환군의 4.4 ± 2.4에 비해 높았지만 통계학적으로 의의 있는 차이를 보이지 않았다. 하지만 갑상선유두암(미만성 섭취 SUVmax 2.4, 국소 섭취 SUVmax 3.0)을 제외한 악성종양의 경우 원발성갑상선림프종에서 SUVmax 12.7, 전이상 폐암에서는 15.6으로 10 이상의 높은 SUVmax를 확인할 수 있었다. 본 연구를 통해 미만성 갑상선 섭취를 보이는 경우 분화갑상선암은 비교적 흔하지 않으며, 높은 SUVmax를 보이는 경우 분화갑상선암 외의 다른 갑상선의 악성 질환을 고려하여 추가적인 검사를 시행해야 할 것으로 생각한다. 또한 미만성 갑상선 섭취를 보이는 경우 자가면역갑상선질환이 주 원인으로 여성의 빈도 86.4% (19/22)가 높았지만, 3명의 남성에서 2명이 악성으로 진단되어 남성의 경우 특히 세밀한 검사가 필요할 것으로 생각한다.
본 연구의 제한점으로는 후향적 연구로서 적은 수의 환자 군을 대상으로 연구가 진행되어 악성 환자에서 SUVmax에 따른 공격성 및 예후에 대한 연구가 불충분한 점이 있다. 또한 미만 섭취를 보이는 경우 22예에서 남성의 수가 3예로 적어 실제적으로 성별에 따른 차이가 있는지 여부는 향후 추가적인 전향적 연구를 통해 확인이 필요하다.
결론적으로, FDG PET에서 갑상선 미만 섭취는 대부분 [77.3% (17/22)] 자가면역갑상선질환이었으나 일부 환자에서(13.6%) 악성질환이 진단되었다. SUVmax는 TSH 및 anti-TPO antibody 역가와 관련성이 없었으며 양성과 악성간의 통계학적 차이도 없어 FDG PET 만으로 명확한 진단에 이르지 못하였다. 그러므로 갑상선에 FDG의 미만 섭취가 발견되는 모든 환자에서는 자가면역성 갑상선질환과 갑상선암을 배제하기 위한 면밀한 혈청학적 검사, 갑상선초음파 및 미세침흡인세포검사(결절이 발견되는 경우)가 필요할 것으로 생각한다.

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(A) Plot of serum thyroid stimulating hormone (TSH) vs. SUVmax in 22 patients with diffuse fludeoxyglucose (FDG) thyroid uptake. (B) Plot of serum anti-TPO antibody vs. SUVmax in 19 patients with diffuse FDG thyroid uptake.
/upload/thumbnails/kjm-81-5-595-8f1.gif
Figure 1.
Comparison of SUVmax between the malignant and non-malignant groups in patients with diffuse thyroid uptake of fludeoxyglucose (FDG). No statistical difference was found.
/upload/thumbnails/kjm-81-5-595-8f2.gif
Figure 2.
Table 1.
Frequency of malignancy and SUVmax in the focal and diffuse fludeoxyglucose (FDG) uptake groups
Focal (n = 34) Diffuse (n = 22) p value
Age 57.7 ± 10.2 53.0 ± 9.4 0.08
Sex (M/F) 10/24 3/19 0.149
SUVmax 7.5 ± 7.8 5.0 ± 3.7 0.176
Malignancy 12 (35.3%) 3 (13.6%) 0.07
% of thyroid papillary carcinoma 12/12 (100%) 1/3 (33.3%) -
Table 2.
Clinical characteristics of patients with diffuse fludeoxyglucose (FDG) thyroid uptake
Patient no. Age Sex Purpose of PET/CT SUVmax TSH, mIU/mL TPO antibody, IU/mL Ultrasound report Pathology
1 47 F Screening 4.6 8.44 4.0 HTa -
2 72 F Screening 3 0.03 53.8 Graves’ disease -
3 45 F Screening 4.3 1.14 2687.7 HT -
4 51 F Screening 3.7 1.95 14.5 HT -
5 54 F Screening 6.9 2.49 927.9 HT -
6 45 F Screening 4.9 2.33 292.3 HT -
7 52 M Screening 10.7 47.06 7500.0 HT -
8 44 F Screening 2.3 1.37 - Normal -
9 48 F Screening 2.8 0.4 3.9 Normal -
10 58 F Staging (ovarian cancer) 3.4 0.84 3.8 Normal -
11 54 F Screening 2.9 1.15 331.0 HT -
12 50 F Screening 3.0 1.66 6.0 HT -
13 42 F Staging (ovarian cancer) 2.8 2.08 3094.0 HT -
14 48 F Screening 3.2 2.9 - HT -
15 80 M Screening 12.7 0.29 100.0 HT Primary thyroid lymphoma
16 51 F Screening 3.5 0.23 7500.0 HT -
17 49 F Screening 3.1 0.29 4.7 HT -
18 49 F Screening 2.4 1.36 4.3 Rt. Lobe focal nodule Papillary thyroid carcinoma
19 63 F Screening 10.4 12.0 7500.0 HT -
20 45 F Screening 4.5 3.34 470.0 HT -
21 55 F Screening 3.9 1.48 3.4 HT -
22 63 M Staging (lung cancer) 15.6 0.55 - Diffuse enlargement of both lobes Metastatic squamous cell carcinoma

a HT, Hashimoto’s thyroiditis

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